Dalam perjalanan ke sekolah suatu hari, Suzume Iwato menemukan Souta Munakata, seorang pemuda yang mencari daerah yang ditinggalkan. Gadis SMA mengarahkan Souta ke reruntuhan terdekat, tetapi karena rasa ingin tahu yang murni, dia sendiri memutuskan untuk menuju ke tujuan yang sama.
Sesampai di sana, Suzume menemukan pintu terisolasi dengan alam semesta seperti mimpi tergeletak di luarnya — tempat yang bisa dia lihat dan rasakan, tetapi tidak bisa masuk. Sebuah batu aneh terletak di tanah di dekatnya, tetapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan bergegas pergi ketika Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba takut, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan memiliki konsekuensi.
Dengan “batu kunci” dilepaskan, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan mendatangkan malapetaka di seluruh Jepang. Berniat untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta — yang tujuan sebenarnya adalah mencegah kejahatan bernanah — dalam menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara dihancurkan.
